Aullidos silenciándose: Los monos y los frutos

Por María A. Rivillas Carmona, Sebastián Bustamante Manrique, John F. Aristizabal

¿Sabías que existe un potente e imponente sonido de un animal que se asemeja al sonido de un avión, un trueno o incluso al ruido del viento? Un sonido que puede recorrer cuencas, bosques y ser escuchado hasta varios kilómetros de distancia. Este sonido penetrante puede confundirse con un jaguar o cualquier gran depredador; pensar esto sería probable ¿Podrías creer que quien lo produce es un mamífero mucho más pequeño? Los protagonistas de este ruido estremecedor, son los monos aulladores. Estos animales son primates no-humanos de tamaño mediano, son muy pasivos, aunque su aullido pareciera significar lo contrario (según los científicos los primates no-humanos son todos los primates que existen diferentes al ser humano, es decir, desde grandes gorilas hasta primates pequeños como el tití). Este aullido es emitido gracias a un hueso que tienen en la garganta llamado arco hioideo, que para nosotros es “la manzana de adán” y lo producen principalmente los machos quienes lo tienen más desarrollado que las hembras [11] [14] [17]. Así como las guitarras tienen un orificio que sirve como una caja de resonancia, este hueso en forma hueca le ayuda a los aulladores a emitir sonidos que pueden llegar hasta 5km de distancia. Por esa razón también es conocido como el sonido más fuerte emitido por un animal en tierra [9] [26]. Podríamos pensar que cuando emiten este sonido están en una gran pelea en defensa de su territorio y que, probablemente, algún animal saldría lastimado. La verdad es que no es así, este aullido hace parte de una de las estrategias que tienen para ser escuchados por otro grupo (los aulladores viven en familias) y poder asegurar su territorio y proteger a sus familias sin necesidad de tener peleas [9] [16]. Si, a los monos aulladores no les gustan las peleas; suelen ser muy tranquilos y dormilones, esto para ahorrar energía.

Mono aullador rojo (Alouatta seniculus). Foto de Juan Felipe León

Pero ahora surge otra duda, que seguramente estarás pensando. ¿Y por qué los monos aulladores buscan ahorrar más energía que otros primates? La explicación es por su dieta. Los monos aulladores invierten mucho tiempo comiendo hojas, de hecho, son considerados los primates más folívoros (que consumen hojas) de América [22]. Obviamente pueden consumir otros alimentos como frutas, flores y brotes tiernos que encuentran en el monte. Pero vamos a volver a las hojas; las hojas aparte de ser la fuente principal de proteína, poseen una alta cantidad de fibra, que realmente no es tan sencilla de digerir [18] [19]. Una dieta basada en hojas requiere un mayor gasto energético para su digestión. Ahora vamos entendiendo, ¿no?, como consecuencia de ello los monos aulladores dedican gran parte de su tiempo descansando, más que otros primates y, además, no quieren gastar más energía en otra cosa que no es tan importante para sobrevivir [19] [20]. ¿Será que los monos aulladores son los hippies de la selva? (paz y amor)

Mono aullador negro (Alouatta pigra). Foto de John F. Aristizabal

Pero bueno, no todo es blanco o negro, también existen matices. Esta dieta los ha considerado como animales flexibles a los cambios en el ambiente, por esto, viven en una variedad amplia de ecosistemas, desde bosques conservados hasta bosques intervenidos por el hombre [4]. Tal vez tiene sentido porque las hojas son un recurso que está disponible en mayor proporción que los frutos. Por esto se dice que los monos aulladores son capaces de “adaptarse” a la pérdida de hábitat generada por el hombre.  Pero vamos a seguir con el hilo, no todo es lo que parece, estudios recientes lograron determinar que en realidad ellos ingieren una cantidad equilibrada de nutrientes (carbohidratos, proteínas y lípidos) e incluso pueden llegar a priorizar el consumo de lípidos que están presentes principalmente en los frutos [2] [23]. ¿Y esto qué quiere decir?, bueno, parece ser que a los monos les importa muchísimo otros alimentos como las frutas, por el contenido nutricional. Por tanto, procuran tener una dieta equilibrada, es decir, son muy fitness.

Mono aullador negro (Alouatta pigra). Foto de John F. Aristizabal

Pero ¿Cómo llegaron a esto los investigadores? ellos midieron la cantidad de alimento que los monos consumían, y descubrieron que así pasen una mayor cantidad de tiempo consumiendo hojas, realmente los frutos son muy importantes en su dieta, aunque le inviertan menos tiempo [2] [12]. ¿Cómo así? Si hacemos una analogía con los humanos será de la siguiente manera: Si nosotros demoramos 10 minutos consumiendo 20 hojas de espinaca y luego demoramos 2 minutos comiendo 2 manzanas, seguramente las 2 manzanas representan más cantidad en comparación con las espinacas que tanto demoramos masticando. Eso quiere decir que los monos aulladores no son tan folívoros como se pensaba y las frutas parecen jugar un papel importante en la alimentación [1] [2] [3]. Vamos a ver un ejemplo donde no hay tantos frutos en el bosque. En un estudio reciente realizado con monos aulladores rojos (Alouatta seniculus) que viven en bosques pequeños en las montañas de los andes colombianos, en un municipio del departamento de Caldas llamado Neira (más o menos a 2200 msnm) donde la producción de frutos es limitada, se encontraron que estos monos tienen estrategias para poder conseguir más frutos (ejemplo: caminatas largas en el día para poder llegar a árboles con frutas, abarcar amplios territorios para tener mayor probabilidad de acceso a frutas) y comer tantas frutas como estén disponibles en el ambiente [21] [24] [25].

Si tenemos en cuenta lo anterior, ¿será que entonces los frutos son un alimento fundamental para que los monos aulladores puedan sobrevivir? Blanco es, gallina lo pone, la respuesta es clara. Estos alimentos son determinantes para la subsistencia de estos animales. Ahora la pregunta es, ¿será que en ambientes con recursos alimenticios escasos como en los bosques muy deforestados y aislados hay suficientes frutos de donde los monos puedan elegir? Puede ser, pero, el problema es que en los bosques muy degradados (por la deforestación u otras amenazas), la disponibilidad de frutas es baja [4]. Por lo tanto, en estos ambientes, la supervivencia de los aulladores podría estar comprometida, principalmente porque no tienen mucho que comer [5].

Alouatta seniculus, Neira-Caldas. Foto de Juan Felipe León.
Alouatta seniculus, Neira-Caldas. Foto de Juan Felipe León.

El mono aullador rojo se encuentra ampliamente distribuido en Colombia, sin embargo, gran parte de esa área se encuentra en ambientes que están muy amenazados porque cada vez hay menos bosque, y sin bosques, pues no hay alimento, y sin alimento, no hay monos. Un ejemplo es el caso de la cordillera de los Andes, donde la mayoría de los bosques han sido sustituidos por casas, cultivos o pastizales para meter ganado [8] [10] [15]. Podemos pensar entonces que el hecho que estos animales habiten estos bosques ¿realmente quiere decir que estén “adaptados” o que pueden aguantar tantas amenazas? ¿sí estarán en buenas condiciones en un lugar donde tal vez no pueden recibir los alimentos necesarios para que puedan sobrevivir? Tal vez ellos puedan crear planes para conseguir alimentos, por ejemplo, comer lo que hay. Es decir, si hay frutas, comer frutas, si no hay frutas, comer otras cosas como hojas, tal vez lianas, hasta madera los podemos ver comiendo, porque definitivamente no se quieren morir de hambre. Esto es algo preocupante, pues la especie no se encuentra en alguna categoría de amenaza de extinción, sin embargo, la mayoría de sus hábitats están fragmentados, degradados e intervenidos por el hombre. Esto significa que no van a sobrevivir por mucho tiempo si no hacemos algo para cambiarlo. Vamos a prestar especial atención y pensar en la conservación de la especie ya que a pesar de sus planes para no morirse de hambre y sobrevivir en un bosque muy intervenido, no es suficiente para que vivan por mucho tiempo.

¿Por qué conservarlos? Se preguntarán; bueno, los monos son muy importantes para los ecosistemas, porque ayudan a que los bosques se regeneren. Claro, cuando ellos van al baño, todas las semillas que han comido de los frutos pasan por su estómago y salen de nuevo ya sabemos por dónde. Estas semillas caen al suelo de los bosques y nace un nuevo árbol que servirá de alimento para ellos y otras especies, y además que brindará oxígeno, un elemento fundamental para nuestra propia existencia [6] [7] [13]. También cuando pensamos en conservar a un mono como estos, podemos proteger otros centenares de especies que comparten los hábitats con ellos, por ejemplo, la zarigüeya, los tigrillos, los zorros, entre otros.

Pero ¿Cómo podemos ayudar? ¿Qué acciones podemos tomar para contribuir a la conservación de estos primates, sus bosques y sus aullidos que convierten cualquier lugar en un maravilloso bosque encantado? Lo que todos podemos hacer es difundir con las demás personas el importante rol que tienen estos primates y lo amenazados que se ven con la perdida de sus bosques. Los campesinos pueden implementar el uso de ganadería o agricultura sostenible que puede darse por medio del uso de cercas vivas, es decir, árboles que sirven para que el mono no tenga que desplazarse por el suelo hacia otro bosque cercano donde puede encontrar alimento o quizás encontrar pareja o una nueva familia y que son situados como una cerca que limita los predios de los campesinos. Esta estrategia no solo puede ser aplicada en zonas rurales, pues en las ciudades y pueblos donde se ha visto la especie, se puede llevar a cabo el desarrollo de puentes de fauna aéreos o puentes colgantes para fauna, que sirven para lo mismo, para que el mono se desplace por arriba y no pueda ser atropellado, atacado por perros o incluso capturado por personas. Otra forma de ayudar es denunciar de manera anónima cuando alguna persona tenga un mono (o cualquier animal silvestre) como mascotas, porque ya sabemos, los animales silvestres son del bosque, no de nuestra casa. En fin, si pensamos en cómo ayudar, nos podríamos extender en este texto muchísimo. Lo importante es que los cuidemos para tenerlos mucho tiempo en su casa, los bosques.

. Ganadería sostenible, uso de cercas vivas. Imagen de Federación Colombiana de Ganaderos.
Agricultura sostenible (cultivos de café bajo sombra). Foto de Rainforest alliance: https://www.rainforest-alliance.org/es/perspectivas/que-es-agricultura-sostenible/
Puentes de fauna aéreos. Foto por: ANI – https://cutt.ly/Xb6zWED: https://elcampesino.co/puentes-colgantes-dan-paso-seguro-a-la-vida-silvestre-de-antioquia

“Sólo si los comprendemos podremos cuidarlos, sólo si los cuidamos podremos ayudarlos, sólo si los ayudamos se salvarán” Jane Goodall

Referencias

[1] Aristizabal, J. F., Negrete-Yankelevich, S., Macías-Ordóñez, R., Chapman, C. A., & Serio-Silva, J. C. (2019). Spatial aggregation of fruits explains food selection in a neotropical primate (Alouatta pigra). Scientific reports, 9(1), 1-13.

[2] Aristizabal, J. F., Rothman, J. M., García‐Fería, L. M., & Serio‐Silva, J. C. (2017). Contrasting time‐based and weight‐based estimates of protein and energy intake of black howler monkeys (Alouatta pigra). American Journal of Primatology, 79(4), 1-8.

[3] Behie, A. M., & Pavelka, M. S. (2015). Fruit as a key factor in howler monkey population density: conservation implications. Howler monkeys: Behavior, ecology, and conservation, 357-382.

[4] Bicca‐Marques, J. C. (2003). How do howler monkeys cope with habitat fragmentation? In L. K. Marsh (Ed.), Primates in fragments: Ecology and conservation (pp. 283–303). New York, NY: Kluwer Academic/Plenum Publishing. https://doi.org/10.1007/978‐1‐4757‐3770‐7_18

[5] Bicca‐Marques, J. C., Chaves, Ó. M., & Hass, G. P. (2020). Howler monkey tolerance to habitat shrinking: ¿Lifetime warranty or death sentence? American Journal of Primatology, 82(4), e23089.

[6] Bufalo, F. S., Galetti, M., & Culot, L. (2016). Seed dispersal by primates andimplications for the conservation of a biodiversity hotspot, the Atlantic forest of South America. International Journal of Primatology, 37, 333–349.

[7] Chaves, Ó. M., Bicca‐Marques, J. C., & Chapman, C. A. (2018). Quantity and quality of seed dispersal by a large arboreal frugivore in small and large Atlantic forest fragments. PLOS One, 13, e0193660.

[8] Defler, T. R. (2003). Primates de Colombia. Serie de Guías Tropicales 4. Bogotá, Colombia: Conservación Internacional.

[9] Defler, T. R. (2010). Historia natural de los primates colombianos. Bogotá D.C, Colombia, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología.

[10] Garavito, N. T., Álvarez, E., Caro, S. A., Murakami, A. A., Blundo, C., Espinoza, T. B. & León, B. (2012). Evaluación del estado de conservación de los bosques montanos en los Andes tropicales. Revista Ecosistemas, 21 (1-2).

[11] Gasc, R. (1967). P.-P. Grasse: Traité de Zoologie: Tome XVI, Mammifères; fasc. 1: Téguments et squelette, 1967. Publications de la Société Linnéenne de Lyon, 36(6), 268-269.

[12] Fernández, V. A, & Kowalewski, M. M. (2017). Ecología alimentaria de Alouatta caraya en Argentina: patrones de selección del alimento, ¿Una cuestión de métodos? In B. Urbani, M. Kowalewski, R. Grassetto, S. de la Torre, & L. Cortés-Ortiz. (Ed.), La primatología en Latinoamérica 2, A Primatología na América Latina 2 (pp. 83- 94). Venezuela: IVIC.

[13] Giraldo, P., Gómez-Posada, C., Martínez, J, & Kattan, G. (2007). Resource use and seed dispersal by red howler monkeys (Alouatta seniculus) in a Colombian Andean Forest. Neotropical Primates, 14(2), 55-64.

[14] Henríquez, J., Sandoval, P., & Fuentes, R. (2000). Anatomía radiológica del hueso hioides. Revista chilena de anatomía, 18(1), 117-124.

[15] Kattan, G. H., & Murcia, C. (2003). A review and synthesis of conceptual frameworks for the study of forest fragmentation. How landscapes change: human disturbance and ecosystem fragmentation in the Americas, 183-200.

[16] Kitchen, D. M., da Cunha, R. G. T., Holzmann, I., & de Oliveira, D. A. G. (2015). Function of loud calls in howler monkeys. Howler monkeys: Adaptive radiation, systematics, and morphology, 369-399.

[17] Li, P., Ross, CF., & Luo, Z.X. (2022). Disparidad morfológica y transformaciones evolutivas en el aparato hioides de los primates. Diario de la Evolución Humana, 162, 103094.

[18] Milton, K. (1980). The foraging strategy of howler monkeys: a study in primates economics. Columbia University Press, New York

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[20] Milton, K., & McBee, R. H. (1983). Rates of fermentative digestion in the howler monkey, Alouatta palliata (Primates: Ceboidea). Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology, 74(1), 29-31.

[21] Morales, L. J. (2022). Influencia de la disponibilidad de alimento en las estrategias de desplazamiento del mono aullador rojo (Alouatta seniculus) en un bosque montano (Tesis de pregrado). Universidad de Antioquia. Medellín, Colombia.

[22] Neville, M. K., Glander, K., Braza, F., & Rylands, A. B. (1988). The howling monkeys, genus Alouatta. In R. A. Mittermeier, A. B. Rylands, A. F. Coimbra‐Filho & G. A. B. Fonseca (Eds.), Ecology and behavior of Neotropical primates (2, pp. 349–453). Washington, D.C.: World Wildlife Fund.

[23] Righini, N. (2017). Recent advances in primate nutritional ecology. American journal of primatology, 79(4), 1-5.

[24] Rivillas-Carmona, M. A., & Jiménez-Guevara, V. (2022). Estrategia alimentaria y conductual de monos aulladores en respuesta a la heterogeneidad espacio temporal de los recursos en un bosque montano (Tesis de pregrado). Universidad de Caldas. Manizales, Colombia.

[25] Vergara, A.M.A. (2022). Influencia de la disponibilidad de alimento sobre el uso de hábitat y el área de actividad del mono aullador rojo (Alouatta seniculus) en un bosque montano en el municipio de Neira, Caldas. (Tesis de pregrado). Universidad de Antioquia. Medellín, Colombia.

[26] Youlatos, D., Couette, S., y Halenar, L. (2015). Morphology of Howler Monkeys: A review and quantitative analyses. In: M. Kowalewski., P. Garber., L. Córtez-Ortiz., B. Urbani., y D. Youlatos (Eds.), Howler Monkeys, Developments in Primatology: Progress and Prospects (pp. 113-173). Lethbridge, Canadá: Springer.

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